Denne bil blev produceret i 2 serier mellem 1960 og 1964, 400 Superamerica var en af flagskibs modellerne, der blev bygget som svar på kunde efterspørgsel. Den havde en stor 4-liter V12, med masser af kræfter og stort moment, stilrent men luksuriøst interiør, fast affjedring, der ikke kompromiterede komforten, og en gearkasse med overdrive. Alle bilerne havde karosseri fra Pininfarina og blev bygget som spider, cabriolet og aerodynamiske coupé versioner, og nogle enkelte berømte one-off Superfast modeller: II, III og IV. I September 1962 opdaterede Ferrari 400 Superamerica chassiset så det fik en større akselafstand på 2600 mm, denne version blev kendt som Serie II.
| Type | Begrænset produktion, to-sædet coupé, cabriolet, spider |
| Produktion | 22 |
| Motor | Type 163 Columbo, 60° V12, langsliggende foran |
| Ventiler | SOHC, 2 ventiler/cylinder |
| Benzin tilførsel | 3 Weber 46 DCF/3 karburatorer |
| Volumen | 3967,44 cm³ |
| Boring | 77 mm |
| Slaglængde | 71 mm |
| Kompression | 8,8:1 |
| Effekt | 250 kw / 340 hk ved 7000 o/min |
| Moment | 319 nm ved 4500 o/min |
| Karosseri/Chassis | Stål karosseri på stål rør chassis |
| Fordæk | 6,50 x 15 |
| Bagdæk | 6,50 x 15 |
| Bremser for | Skiver |
| Bremser bag | Skiver |
| Styring | Snegl/snekke |
| Affjedring for | Uafhængige wishbones, spiralfjedre, støddæmpere, krængnings stabilisator |
| Affjedring bag | Delt aksel, dobbelte radius arme, semi-elliptiske fjedre, støddæmpere |
| Vægt | 1250 kg |
| Akselafstand | 2600 mm |
| Sporvidde for | 1359 mm |
| Sporvidde bag | 1350 mm |
| Gearkasse | 4-trins manuel med overdrive |
| Tank | 120 liter |
| Top hastighed | 265 km/t |
